Spyro The Eternal night

De gameplay is vergelijkbaar met zijn voorganger. Spyro moet lineair naar het einde van een level reizen en aan het einde van elk level de baas verslaan, waarbij hij vijanden verslaat met zijn gevechtsbewegingen. Er ligt echter een veel grotere nadruk op verkenning en het oplossen van puzzels.

Spyro zal verschillende ademhalingen leren van de Kroniekschrijver, die hij tegenkomt in dromen die Spyro in de loop van het spel tegenkomt. De ademhalingen zijn hulpmiddelen om vijanden te verslaan. Ze komen in verschillende elementen; vuur, ijs, elektriciteit en aarde. Spyro kan ook furies gebruiken, dit zijn grote uitbarstingen van elementaire magie. Spyro heeft een bepaald aantal paarse edelstenen nodig om deze vaardigheden te kunnen gebruiken.

Spyro kan de vaardigheid van "drakentijd" leren van de Kroniekschrijver. Met deze vaardigheid kan Spyro de tijd vertragen. Hij kan deze vaardigheid gebruiken om op platforms te springen die te snel zijn om met zijn normale snelheid op te landen. Hij kan deze vaardigheid ook gebruiken om vijanden gemakkelijker te verslaan.

Gedurende de levels zijn er veertig stekels. Elke verzamelde veer geeft de speler 5 conceptuele kunstwerken.