Spyro La nuit éternelle

Le gameplay est similaire à celui de son prédécesseur. Spyro doit voyager jusqu'à la fin d'un niveau de manière linéaire et vaincre le boss à la fin de chaque niveau, en battant les ennemis avec ses mouvements de combat. Cependant, l’accent est beaucoup plus mis sur l’exploration et la résolution d’énigmes.

Spyro apprendra différentes respirations auprès du Chroniqueur, rencontré dans les rêves qui surviennent à Spyro au cours du jeu. Les respirations sont des outils pour vaincre les ennemis. Ils se déclinent en différents éléments ; le feu, la glace, l'électricité et la terre. Spyro peut également utiliser des furies, qui sont de grandes explosions de magie élémentaire. Spyro doit obtenir une certaine quantité de gemmes violettes pour pouvoir utiliser ces compétences.

Spyro est capable d'apprendre la compétence du « temps du dragon » auprès du Chroniqueur. Cette compétence permet à Spyro de ralentir le temps. Il peut utiliser cette capacité pour sauter sur des plates-formes trop rapides pour atterrir à sa vitesse normale. Il peut également utiliser cette capacité pour vaincre ses ennemis plus facilement.

Tout au long des niveaux, il y a quarante plumes. Chaque plume collectée donne au joueur 5 œuvres d'art conceptuelles.